A partir del 1 de octubre de 1999, en cumplimiento del Rescriptum ex Audientia del Sumo Pontífice Juan Pablo II del 1 de julio, la Dirección General de Monumentos, Museos y Galerías Pontificias (ahora Dirección de los Museos y de los Bienes Culturales) se hizo cargo de los espacios museísticos, que hasta entonces estaban bajo la jurisdicción de la Biblioteca Apostólica Vaticana, y que comprendían las decoraciones, el mobiliario y los objetos artísticos albergados en su interior. La Dirección, respetando «la altísima importancia y el valor histórico y cultural de la unidad museográfica que constituyen los Museos de la Biblioteca Apostólica Vaticana, que conservarán sus denominaciones tradicionales de Museo Cristiano, Museo Profano y Colección de Regalos» se comprometía a «no desmembrar las colecciones y a mantenerlas en la medida de lo posible en los lugares históricos en los cuales la exposición ya se había consolidado, instituyendo un Departamento específico encargado de la curaduría de dichas colecciones». El 1 de julio de 2003 fue instituido ad hoc el Departamento de artes decorativas bajo el cuidado de miembros del personal científico de los Museos: el historiador del arte Guido Cornini y la arqueóloga Claudia Lega.

El Departamento tiene competencia sobre las complejas y variadas colecciones dispuestas en los prestigiosos ambientes que se subsiguen a lo largo del tramo occidental del “Corredor” del Belvedere, que comunica con la Capilla Sixtina a la salida: Sala de los Mensajes de Pío IX, Capilla de San Pío V dedicada a San Pedro Mártir, Sala de los Mensajes, Sala de las Bodas Aldobrandinas, Sala de los Papiros, Museo Cristiano (o Sacro), Galería de Urbano VIII, Salas Sixtinas, Salas Paulinas, Sala Alejandrina, Galería Clementina y Museo Profano.

La curaduría del Departamento se extiende, más allá de los históricos núcleos del Museo Cristiano (fundado por Benedicto XIV, 1757), del Museo Profano (instituido por Clemente XIII, 1761) y de la “Colección de Regalos”, a la infinidad de objetos de naturaleza y datación diversa, a medida que van confluyendo en las colecciones de la Biblioteca Apostólica Vaticana: Tesoro del Santa Sanctorum (hallado en Letrán en 1905), objetos de marfil, esmaltes, objetos de orfebrería de época medieval y moderna; numerosos objetos arqueológicos, predominantemente de uso cotidiano, hallados en gran parte en las catacumbas romanas o en los territorios del antiguo Estado Pontificio, entre los cuales se distinguen vidrios y vidrios dorados, objetos de plata tardoantiguos, candiles y vajillas broncíneas, estatuillas votivas de época prerromana y romana, así como importantes testimonios de pintura parietal y frescos de la época romana; instrumentos científicos como planisferios, globos terrestres y esferas celestes; modelos de Algardi y Bernini, etc. El Departamento, además, se ocupa de cerámicas y mayólicas de época medieval y moderna, así como de la colección de mosaicos en miniatura propiedad de los Museos Vaticanos.