Am 1. Oktober 1999 wurde die Generaldirektion für Denkmäler, Museen und Päpstliche Galerien (heute Direktion der Museen und der Kulturgüter) den Vorschriften des Rescriptum ex Audientia (1. Juli 1999) von Papst Johannes Paul II. entsprechend mit der Zuständigkeit für die Museumsräume betraut, die zuvor der Apostolischen Vatikanischen Bibliothek unterstanden, einschließlich der darin enthaltenen Dekorationen, Einrichtungs- und Kunstgegenstände. In Anbetracht der „großen historischen und kulturellen Bedeutung und des Wertes des museographischen Komplexes der Museen der Apostolischen Vatikanischen Bibliothek, die ihre traditionellen Bezeichnungen Museo Cristiano, Museo Profano und Sammlung der Gaben behalten werden“, verpflichtete sich die Direktion, „die Sammlungen nicht zu zerstückeln und so weit wie möglich an den historischen Orten zu belassen, an denen ihre Ausstellung bereits konsolidiert ist, sowie eine eigene Abteilung für die Bewahrung dieser Sammlungen einzurichten“. So kam es, dass am 1. Juli 2003 – unter Aufsicht des wissenschaftlichen Personals der Museen und in Zusammenarbeit mit dem Kunsthistoriker Guido Cornini und der Archäologin Claudia Lega – ad hoc die Abteilung Dekorative Kunst eingerichtet wurde.

Die Abteilung ist verantwortlich für die komplexen und vielfältigen Sammlungen, die in den prächtigen Räumen entlang des westlichen Teils des Belvedere-„Korridors“ ausgestellt sind, der die Sixtinische Kapelle mit dem Ausgang verbindet: die Saal der Indirizzi von Pius IX., die Kapelle von Pius V., die dem heiligen Märtyrer Petrus geweiht ist; die Saal der Indirizzi, die Saal der Nozze Aldobrandine, der Saal des Papyren, das Museo Cristiano (oder Heiliges Museum), die Galerie Papst Urbans VIII., die Sixtinisches Salz, die Paulinesalz, die Alexandrischer Saal, Galleria Clementina und das Museo Profano.

Die Kuratel der Abteilung erstreckt sich neben den historischen Kernen des Museo Cristiano (gegründet 1757 von Benedikt XIV.), des  Museo Profano (gegründet 1761 von Klemens XIII.) und der „Sammlung der Gaben“ auch auf die unzähligen  Artefakte unterschiedlichster Art und Datierung, die nach und nach in die Sammlungen der Apostolischen Vatikanischen Bibliothek einfließen konnten: der Schatz der Santa Sanctorum (1905 im Lateran entdeckt), Elfenbein, Emailarbeiten, Schmuck aus Mittelalter und Neuzeit; unzählige archäologische Objekte des täglichen Gebrauchs, die man größtenteils in den römischen Katakomben oder  den Gebieten des ehemaligen Kirchenstaates gefunden hatte, darunter  Glas und vergoldetes Glas, spätantikes Besteck, Bronzelampen und Keramik, Votivstatuen aus vorrömischer und römischer Zeit sowie bedeutende Wandmalereien und Fresken aus der römischen Zeit; wissenschaftliche Instrumente wie Planisphären, Erd- und Himmelsgloben; Modelle von Algardi und Bernini usw. Die Abteilung ist auch für mittelalterliche und moderne Keramik und Majolika sowie für die Miniatur-Mosaiken-Sammlung der Vatikanischen Museen zuständig.