1973 war das Jahr, in dem das Missions- und Völkerkundemuseum vom Lateranpalast in die Vatikanischen Museen verlegt wurde.
Das neue Museum wurde Pater Joseph Penkowski SVD anvertraut. Penkowski konzipierte eine neue, nach Kontinenten unterteilte Ausstellung, in der er den Schwerpunkt auf autochthone kulturelle und religiöse Aspekte legte wie auch auf Artefakte, die aus der Begegnung lokaler Traditionen mit dem Katholizismus entstanden sind, und die er als „Missionar-Synthese“ bezeichnete.
Sein Nachfolger, Don Roberto Zagnoli, widmete sich ab 1996 der Pflege und Erhaltung der Sammlungen. Er richtete die Restaurierungswerkstatt für Kunstwerke aus verschiedenen Materialien ein und arbeitete mit zahlreichen italienischen und ausländischen Wissenschaftlern zusammen. Er widmete sich auch der Erforschung der Sammlungen, um die Datenbank des Museums aufzubauen: die Datenerfassung konnte inzwischen in das neue System der Collective Access-Museen einfließen. In seiner Amtszeit setzte er sich darüber hinaus dafür ein, die Sammlungen international bekannt zu machen, was sich in der Teilnahme an zahlreichen renommierten Ausstellungen in Italien und im Ausland niederschlug.
Von 2009 bis 2023, während des Mandats von Pater Nicola Mapelli (PIME), widmete sich die Abteilung einem Projekt der erneuerten Verbindung mit indigenen Völkern und der vollständigen Erneuerung der Ausstellungsräume.
Die Nachforschungen zur Herkunft der Artefakte ermöglichten es Pater Mapelli, bei seinen Studienreisen die Erben derer zu treffen, die die Exponate für die Vatikanische Weltmissionsausstellung 1925 hergestellt hatten oder an deren Versand beteiligt waren.
Im Jahr 2019 wurde die Abteilung „Ozeanien“ eingeweiht, die sich durch ein innovatives museografisches Erscheinungsbild auszeichnet, bei dem die Objekte zu schweben scheinen und vom Besucher genutzt werden können. Am 18. Oktober 2019 hatte das Museum das Privileg, Papst Franziskus willkommen zu heißen, der die neu gestalteten Museumsräume bei dieser Gelegenheit als „lebendiges Haus“ bezeichnet hat.
Im Dezember 2022 konnte die Ausstellungsbereiche „Amerika“ und „Afrika“ eröffnet werden.

Derzeit arbeitet Nadia Fiussello – Kuratorin der Abteilung für ethnologische Sammlungen und erste Frau in der Geschichte, die diese Abteilung leitet – an der Einrichtung der Abteilung „Asien“. Dieses Projekt soll – im Einklang mit dem Rest des Museums – einige ikonografische Aspekte besonders hervorheben, wie zum Beispiel den „Wald der Buddhas“, in dem Buddha-Statuen aus ganz Asien ausgestellt sind, um einen stilistischen Vergleich zwischen den ikonischen Darstellungen Buddhas zu ermöglichen.
2023 hat die Abteilung zwei neue Assistenten bekommen: Romina Cometti für „Amerika“ und Jean-François Genotte für „Afrika“.

Mit ihren über 80.000 Objekten aus aller Welt (Afrika, Amerika, Asien, Europa, Ozeanien), die dank der erhaltenen Schenkungen (einschließlich derer, die den verschiedenen Päpsten gemacht wurden) einen Zeitraum vom Paläolithikum bis zur Gegenwart abdecken, ist die Abteilung auch heute noch ein „lebendiges Haus“: ein Haus, das kontinuierlich um „neue“ und zeitgenössische Kunstformen bereichert wird.