La Oficina de Actividades didácticas promueve la misión educativa de los Museos como lugar de conocimiento, formación y aprendizaje, concebido como parte imprescindible del desarrollo humano, religioso y cívico de cada individuo.
Se encarga de la planificación de visitas guiadas, talleres, programas de educación especial e inclusiva, y elabora una metodología orientada a fomentar una participación crítica y creativa, en la que el museo se convierte en un espacio privilegiado de enseñanza ampliada. Su interlocutor prioritario es el sistema escolar, en todos sus niveles, tanto nacional como internacional, con el cual establece una relación de mutua necesidad e integración, basada en el principio del museo como base para una educación permanente.

El 1 de junio de 1983, el Prof. Carlo Pietrangeli anunciaba oficialmente la creación de una oficina de Actividades Didácticas para responder a la necesidad de "valorar las relaciones con el entorno escolar creando un sector específico destinado a mejorar y facilitar la visita de las escuelas". Esta iniciativa respondía plenamente a la exhortación del Ministerio de Educación Pública italiano, formulada con la Circular n.º 128 de 1970, que animaba a instituir secciones Didácticas en los principales museos, estableciendo así los cimientos para una educación patrimonial consciente y un vínculo duradero entre museo y escuela.
En 1991 se elaboró un programa de participación escolar que invitaba a los estudiantes, tras asistir al audiovisual sobre la Civilización Egipcia y al documental La Capilla Sixtina a la luz de la restauración, a realizar una visita guiada por los museos. De este modo se integró a la primera operadora didáctica, que con sus 50 visitas anuales (1992-1993) confirmaba el éxito del proyecto. La Oficina se dotó pronto de un nuevo equipo de operadores didácticos —licenciados y especializados en Historia del Arte o Arqueología— que alcanzó los 20 miembros durante el curso escolar 2003-2004, y que, debidamente formados, acercaban a los centros educativos a la elevada función educativa de los Museos.
El Reglamento General de la Santa Sede, en 2007, extendió la iniciativa —hasta entonces reservada a las escuelas locales— a todas las instituciones escolares a nivel internacional, permitiendo el acceso a la tarifa reducida y a una entrada especial, además de la gratuidad para el docente acompañante. Con la entrada en vigor del nuevo Reglamento de los Museos Vaticanos (24 de septiembre de 2008), la oficina adquiría autonomía respecto al Departamento de Visitas Especiales (con el que hasta entonces se había concebido como una sola unidad desde 1991), pasando a formar parte de la actual Oficina de Servicios y Atención al Público.

Los días 14 y 15 de octubre de 2008 se celebró el primer seminario de formación para docentes, titulado Los Museos Vaticanos. Historia, Colecciones, Itinerarios didácticos, en colaboración con la asociación ANISA (Profesores de Historia del Arte), con la que se firmó un acuerdo de colaboración: primer paso y estímulo, también en relación con las propuestas educativas internacionales, para consolidar el vínculo entre la escuela y el museo.