Le Bureau Expositions a été créé en tant que service autonome en 1997 avec l’objectif de s’occuper de deux typologies distinctes d’activités. D’une part, il s’occupe de la gestion ordinaire des prêts d’œuvres d’art des Musées du Vatican lors d’expositions temporaires dans le monde entier, et d’autre part, de l’organisation d’expositions avec des œuvres des Musées du Vatican au Vatican ou à l’étranger.

La gestion des prêts suppose un dialogue continu avec des sujets extérieurs (institutions et musées demandeurs, assurances, sociétés de transport et d’emballage, douanes, etc.) et internes au Vatican ou aux musées eux-mêmes (Bureau juridique, restaurateurs, commissaires, conservateurs, logistique, administration, archives, services photographiques, surveillance, etc.). Le Bureau a pour missions de coordonner en général toutes ces activités. En ce qui concerne les expositions organisées au sein du Vatican, il faut mentionner celles qui ont été montées dans la Salle polyfonctionnelle (jusqu’en 2010) ou dans le Bras de Charlemagne (jusqu’en 2019). Jusqu’il y a quelques années, le Bureau a été très impliqué aussi dans la réalisation de nombreuses expositions temporaires avec des œuvres des Musées en Italie et à l’étranger (la dernière étant celle de Moscou en 2016).

À partir de 2017, on a commencé à monter une série de petites expositions (Museums at Work), dans la Salle XVII de la Pinacothèque vaticane ; on en est désormais à la vingt-cinquième édition. Leur but est de montrer aux visiteurs les résultats de l’activité ordinaire des départements et des laboratoires en présentant des œuvres restaurées, des œuvres « invitées », de nouvelles acquisitions, des œuvres en dépôt. Il s’agit d’initiatives limitées, qui présentent un petit nombre de pièces ainsi qu’un apparat explicatif abondant pour offrir au public une association d’œuvres moins rapide, plus approfondie et consciente. Depuis 2025, compte tenu du succès obtenu, l’espace consacré à ces initiatives a été doublé en utilisant aussi la Salle XVIII voisine.

Le Pôle Muséal du Palais Papal de Castel Gandolfo a lancé un programme d’expositions temporaires dans les espaces du complexe. Une exposition permanente consacrée à l’accueil des déplacés de guerre en 1944 a été aménagée et, par la suite, trois précieux tapisseries de Raphaël destinées à la Chapelle Sixtine ont été présentées. Un nouvel espace dédié aux expositions thématiques a également été créé, élargissant ainsi l’offre muséale de ce prestigieux site.